Vous incarnez Ajay, jeune homme né au Kyrat et qui a été contraint par son père, leader d'un mouvement de résistance, de quitter le pays avec sa mère pour aller vivre aux Etats-Unis. Votre mère étant décédé, vous revenez au Kyrat des années plus tard afin de déposer les cendres de cette dernière dans son pays d'origine, selon ses volonté...

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La ville de Hope County, située dans le Montana, est en proie au chaos depuis que le leader fanatique d'une secte baptisée Eden's Gate y a élu domicile. Le gourou Joseph Seed, secondé par John Seed, Jacod Seed et Faith Seed, a en effet pris le contrôle de nombreux habitants d'Hope County afin de les faire revenir dans le droit chemin et de préparer l'effondrement du monde...

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Desmond Miles est kidnappé et se retrouve dans un laboratoire de la firme pharmaceutique Abstergo. Là, il va devoir tester une curieuse machine nommée "Animus", qui permet de lire et de décoder la mémoire génétique des individus, ceci pour accéder à la mémoire d'un de leurs ancêtres ainsi qu'à ses souvenirs...

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